Дискуссия о роли гребневиков в эволюции продолжается

Одной из самых серьезных проблем современной филогенетики (науки о родственных связях живых организмов) можно назвать проблему положения типа гребневиков на эволюционном древе. Когда-то их считали родственниками стрекающих или даже двусторонне-симметричных, но недавние исследования геномов гребневиков показывают, что они, возможно, являются самой древней (и в этом смысле «примитивной») эволюционной ветвью среди всех многоклеточных животных в целом. Это может означать, что нервная система возникала в эволюции дважды: у гребневиков и у общих предков стрекающих с двусторонне-симметричными. Нейробиологические данные делают такую версию вполне вероятной, но только при условии, что эволюционная ветвь гребневиков — действительно самая древняя на всем эволюционном древе животных. А это еще нуждается в дополнительной проверке.

В организме большинства животных есть специализированные клетки, способные передавать информацию при помощи электрических сигналов. Как нетрудно догадаться, эти клетки называются нервными. Каждая нервная клетка — нейрон — состоит из тела и отростков (часто очень длинных), которые могут ветвиться и контактировать с другими нейронами. Контакт между нейронами, через который передается сигнал, называется синапсом (рис. 2).


Рис. 1. Действующие лица ранней эволюции животных. A — воротничковый жгутиконосец Salpingoeca (представитель одноклеточных родственников животных). B — обыкновенная губка Halichondria. C — стеклянная губка Euplectella. D — известковая губка Sycon. E — гомосклероморфная губка Oscarella. F — трихоплакс (Trichoplax, единственный представитель пластинчатых). G — коралловый полип Nematostella (представитель стрекающих). H — гребневик Mnemiopsis. I — бескишечный плоский червь Convoluta (представитель двусторонне-симметричных). Стоит обратить внимание на разнообразие губок: даже в этом масштабе они представлены четырьмя крупными группами, довольно сильно отличающимися друг от друга. Некоторые зоологи считают, что губки — не ветвь, а целый эволюционный уровень, хотя последние генетические исследования делают это мнение очень спорным. Гребневик помещен между стрекающими и двусторонне-симметричными: это отражает представления автора иллюстрации о месте гребневиков на эволюционном древе, вероятно, успевшие устареть. Остальные пояснения в тексте. Иллюстрация из статьи: C. Nielsen, 2008. Six major steps in animal evolution: are we derived sponge larvae?

По отростку нейрона сигнал идет в виде электрического тока. Но вот его передача с одного нейрона на другой устроена посложнее. Как правило, наружные мембраны разных нейронов даже в синапсе не соприкасаются — между ними остается так называемая синаптическая щель. В эту щель один нейрон выделяет вещество, действующее на другой нейрон таким образом, что в нем меняется электрический заряд и возникает ток. Такое вещество называется нейромедиатором или для краткости просто медиатором.

Больше сорока лет назад нейрофизиолог Дмитрий Сахаров (также известный как поэт Дмитрий Сухарев) всерьез задался интригующим, но мало где освещенным вопросом: почему нейромедиаторов так много?

Дело тут вот в чем. Молекула медиатора может подействовать на нейрон только через посредство сидящего в его клеточной мембране белка-рецептора, к которому она должна подойти буквально как ключ к замку. При этом в разных клетках часто бывают разные рецепторы к одному и тому же медиатору. Более того, разнообразие всевозможных рецепторов к медиаторам просто огромно. В принципе их можно «настроить» на любой желаемый эффект.


Рис. 2. Схема нейрона и синапса. Отросток нейрона, по которому электрический сигнал идет к телу клетки, называется дендритом, по которому идет от тела — аксоном. Отростков бывает разное количество, несколько дендритов и один аксон — не единственно возможный случай. Миелиновая оболочка, ускоряющая прохождение сигнала по аксону, есть далеко не во всех нейронах. Остальные пояснения в тексте. Рисунок с сайта thethirdsource.org, с изменениями

Это означает, что работу любой — сколь угодно сложной! — нервной системы теоретически может полностью обеспечить один-единственный медиатор, если в разных клетках будут размещены разные рецепторы к нему. Где надо, этот медиатор будет вызывать возбуждение, где надо — торможение. Существующего многообразия типов рецепторов на это, безусловно, хватило бы. Но в реальной природе ни одной такой нервной системы нет. Даже у самого простого животного, имеющего нервные клетки, медиаторов всегда несколько. Как правило, они выделяются разными типами нейронов. Например, у человека есть нейроны с ацетилхолином (холинергические), есть нейроны с норадреналином (адренергические), а есть и выделяющие другие медиаторы, которых у нас в общей сложности несколько десятков. А ведь каждый медиатор требует не только отдельных рецепторов, но и отдельного аппарата синтеза, который бывает довольно сложным.

Такая множественность химических механизмов, выполняющих по сути одну и ту же задачу — вещь странная. И чтобы объяснить это, Сахаров предложил смелую гипотезу о множественном происхождении нейронов. По его мнению, клетки, выделяющие разные типы медиаторов, стали нейронами независимо друг от друга, а в единую нервную систему были «собраны» уже потом (Д. А. Сахаров, 1972. Почему нейроны разные? // Природа. №10. С. 52–62). Другими словами, Сахаров считает, что нервная ткань возникала в ходе эволюции несколько раз.

В XXI веке нейробиолог Леонид Мороз (Leonid Moroz) вернулся к этой идее Сахарова, дополнив ее. Он предположил, что нервные ткани (и нейроны как таковые) возникли несколько раз совершенно независимо в разных группах животных. Это означает, что нервная система имеет полифилетическое происхождение: у последнего общего предка всех ее обладателей нервных клеток еще не было (L. Moroz, 2009. On the Independent Origins of Complex Brains and Neurons).

Первое время гипотеза Мороза казалась большинству биологов чисто умозрительной, а значит, не заслуживающей особого внимания. Но вскоре она начала подтверждаться новыми данными, в основном относящимися к группе гребневиков. Это полупрозрачные морские животные с лучевой симметрией тела, как правило, плавающие в толще воды с помощью ресничек. Нервная система у гребневиков есть, и достаточно сложная. А вот их положение на эволюционном древе до сих пор очень спорно. Тут и появляется простор для разных смелых идей.


Рис. 3. Разнообразие гребневиков. A — Pleurobrachia bachei, называемый по-английски «морским крыжовником» (sea gooseberry). Такое название связано с тем, что ряды ресничек (точнее, гребных пластинок, в которые они склеены) образуют полосы примерно как на ягоде крыжовника. B — Mnemiopsis leidyi. C — Beroe gracilis, отличающийся отсутствием щупалец и специализирующийся на питании другими гребневиками. В данном случае он проглотил более мелкого гребневика Pleurobrachia pileus. D — Thalassocalyce inconstans, внешне напоминающий медузу. E — Coeloplana astericola, один из немногих гребневиков, ведущих не плавающий, а ползающий образ жизни. Сам гребневик желто-коричневый, с длинными ветвящимися щупальцами. Под ним видна красная морская звезда Echinaster luzonicus. Иллюстрация из обсуждаемой статьи в EvoDevo

В целом современная зоология выделяет пять главных эволюционных ветвей многоклеточных животных:

Гребневики (рис. 3).
Губки — морские и пресноводные существа, во взрослом состоянии всегда неподвижные.
Пластинчатые, к которым в современной фауне относится только крохотный ползающий трихоплакс.
Стрекающие — разнообразные медузы, гидры, актинии, кораллы.
Двусторонне-симметричные (билатерии), от червей до человека.
У билатерий, стрекающих и гребневиков есть нервная система. У губок и пластинчатых ее нет, и не существует убедительных свидетельств того, что она когда-то была у их предков. Во всяком случае, в этих группах нет никакого следа настоящих синапсов.

Среди животных, имеющих нервную систему, близкое родство билатерий и стрекающих не вызывает сомнений. Эти две эволюционные ветви (и никакие другие) сейчас принято объединять в родственную группу, которая называется Planulozoa. Гребневики в группу Planulozoa в любом случае не входят. А вот куда они входят — это как раз и неясно.

Около двух лет назад большая группа американских биологов опубликовала молекулярно-генетическую работу, в которой доказывалось, что гребневики — не более и не менее как самая древняя ветвь многоклеточных животных, по крайней мере из всех, которые дожили до современности (см. Геном гребневиков говорит в пользу двукратного возникновения нервной системы у животных, «Элементы», 19.12.2013). Это означает, что гребневики ответвились от общего ствола эволюционного древа животных гораздо раньше, чем губки и пластинчатые. И, таким образом, две ветви обладателей нервной системы — гребневики и Planulozoa — попадают в совершенно разные (на самом деле — предельно удаленные друг от друга!) точки этого древа.

Объяснить такое можно двумя способами:

1) У общего предка многоклеточных животных нервная система уже была. Это означает, что губки и пластинчатые потеряли ее, а гребневики, стрекающие и билатерии — сохранили.

2) У общего предка многоклеточных животных нервной системы еще не было. Это означает, что она была приобретена дважды: гребневиками и общим предком стрекающих с билатериями. Что касается губок и пластинчатых, то они не имели ее никогда.

Обсуждая результаты, американские авторы признали вероятными обе версии — в том числе и вторую, предполагающую, что нервные клетки возникли два раза. От более категоричных утверждений они все же воздержались.

Спустя полгода появилось еще более солидное исследование на ту же тему, проведенное с личным участием Леонида Мороза (см. Гипотеза о двукратном появлении нервной системы получила новые подтверждения, «Элементы», 26.05.2014). Вот теперь выводы оказались куда решительнее. Во-первых, генетический анализ подтвердил, что гребневики — древнейшая эволюционная ветвь, сестринская по отношению ко всем остальным современным многоклеточным животным без исключения. Во-вторых, обнаружилось, что их нервная система имеет много уникальных особенностей — например, совершенно иной по сравнению с любыми другими животными набор нейромедиаторов. В итоге авторы нового исследования однозначно поддержали гипотезу о двукратном независимом возникновении нервной системы.

Нетрудно видеть, что эта проблема имеет немалое мировоззренческое значение (даже если оно пока и не обсуждается в статьях). Одно дело, если нервная система — это уникальное явление, возникшее в одной-единственной эволюционной ветви, может быть, и вовсе случайно. И совсем другое — если эволюции животных была свойственна общая направленность на создание нервных систем, реализовавшаяся не раз. «Как только в качестве меры (или параметра) эволюционного феномена берется выработка нервной системы, не только множество родов и видов строятся в ряд, но вся сеть их мутовок, их пластов, их ветвей вздымается, как трепещущий букет», — писал французский эволюционист Пьер Тейяр де Шарден (Pierre Teilhard de Chardin), выражая как раз примерно такую точку зрения. Нет сомнений, что открытие неоднократного возникновения нервной системы его бы порадовало.

Сейчас гипотеза полифилетического происхождения нервной системы постепенно набирает популярность, становясь «мэйнстримом». По ходу дела она получает и новые подтверждения, связанные, например, с эволюцией белков-рецепторов (см. Эволюция ионных каналов шла у животных параллельно, «Элементы», 05.03.2015). Значит ли это, что вопрос решен?

Пока еще нет. Гипотеза Мороза — ничего не скажешь — обоснована хорошо. Но есть моменты, которые нужно обязательно прояснить до того, как назвать ее общепринятой и включить в учебники.

Недавно появился новый обзор проблемы роли гребневиков в эволюции, подписанный тремя биологами: Гаспаром Йекели (Gaspar Jekely), Хорди Папсом (Jordi Paps) и Клаусом Нильсеном (Claus Nielsen). Самый знаменитый из этих авторов — конечно, 77-летний датчанин Клаус Нильсен. Это крупный зоолог, специалист по морским беспозвоночным и их личинкам, автор солидной книги «Эволюция животных» (Animal evolution; она вышла уже тремя изданиями). «Все эти новые, модные, щеголевато украшенные приборами науки отступали перед старинной зоологией, фактическая зоология бесконечно разнообразна», — писал Даниил Гранин в повести «Зубр», рассказывающей о жизни великого генетика Н. В. Тимофеева-Ресовского. Клаус Нильсен является живым воплощением именно такой зоологии — классической, бесконечно богатой конкретными фактами, требующими к себе почтительного отношения. В обзоре, написанном с его участием, сделана попытка всестороннего разбора проблемы, учитывающего сразу несколько возможных решений.

Существует группа очень просто устроенных многоклеточных животных, до сих пор «конкурирующая» с гребневиками за право считаться древнейшей эволюционной ветвью. Это — губки. В отличие от губок, у гребневиков есть (1) нервная система, (2) довольно сложная мускулатура и (3) отлично развитый разветвленный кишечник. Многие зоологи, включая Нильсена, считали именно губок самыми примитивными животными на свете — может быть, даже предками всех остальных. На этом допущении была основана стройная модель ранней эволюции многоклеточности, успевшая получить достаточно убедительные подтверждения из области электронной микроскопии (C. Nielsen, 2008. Six major steps in animal evolution: are we derived sponge larvae?). Молекулярные родословные деревья, на которых самой древней группой многоклеточных животных оказывались именно губки, публиковались не раз. По мнению Йекели, Папса и Нильсена, объявлять такую версию окончательно опровергнутой пока рано. Сперва надо исключить влияние нескольких факторов, все еще способных запутать картину.

Первый из таких факторов называется эффектом притяжения длинных ветвей (Long branch attraction). В случае с гребневиками этот эффект может состоять в следующем: группа организмов, которая эволюционировала очень быстро и в генах которой поэтому накопилось много замен, на автоматически созданной компьютером схеме обычно попадает в самое основание эволюционного древа и — тем самым — выглядит на нем очень древней, даже если в действительности она возникла намного позже. Это обычный при построении молекулярных древес артефакт. Убедиться, что он не повлиял на решение задачи о положении гребневиков, просто жизненно необходимо.

Тут есть добавочное обстоятельство, относящееся именно к гребневикам и заставляющее серьезно задуматься. Некоторые молекулярно-биологические исследования (например, посвященные рибосомной РНК) показывают, что нынешнее генетическое разнообразие гребневиков неожиданно мало для такой древней ветви животных. Означать это может следующее. По-видимому, относительно недавно в эволюционной истории гребневиков был период резкого падения разнообразия, когда эта группа почти вымерла. Может быть, от нее остался один-единственный род. И все гребневики, живущие сейчас, являются потомками этого недавно существовавшего рода. Судя по палеонтологическим данным, «провал» разнообразия гребневиков пришелся на тот самый кризис, во время которого полностью вымерли динозавры — на рубеже мелового и палеогенового периодов, примерно 66 миллионов лет назад. По макроэволюционным меркам это действительно недавно: ведь самый древний ископаемый организм, относимый к гребневикам, имеет возраст никак не меньше 550 миллионов лет (см. Eoandromeda octobrachiata). Получается, что ближайший общий предок современных гребневиков был по меньшей мере в 8 раз моложе, чем общий предок всех гребневиков в целом. Настройку «молекулярных часов», на которых основаны компьютерные программы для составления эволюционных деревьев, это должно сбить очень сильно.

Еще один фактор, влияющий на достоверность молекулярных древес — это зависимость результата от выборки использованных таксонов, то есть систематических групп. В идеале такой зависимости быть вообще не должно. Но на практике довольно часто бывает, что добавление или исключение данных по какому-нибудь объекту меняет всю конфигурацию получаемого древа. К тому же компьютерные программы, как правило, выдают несколько вариантов возможных деревьев, и тогда у исследователей появляется соблазн поманипулировать методикой обработки данных, чтобы приблизить результат к сознательно или подсознательно желаемому.

В исследованиях геномов гребневиков все эти моменты проявились вполне. Особенно они заметны в работе 2013 года, где деревьев было получено несколько, и часть из них (до манипуляций с выборками) вопреки окончательным выводам авторов поддерживала примитивность губок. И даже на итоговом эволюционном древе, самом «чистом» и приглаженном, в этой работе внутрь ветви хордовых совершенно неправдоподобным образом угодил морской еж (см. рис. 3 в статье: Геном гребневиков говорит в пользу двукратного возникновения нервной системы у животных, «Элементы», 19.12.2013). В исследовании 2014 года таких бросающихся в глаза недочетов нет, но и там на самом деле фигурирует несколько деревьев, в разной степени спорных и оставляющих простор для интерпретаций (см. обсуждение в статье: Общий предок вторичноротых мог быть похож на хордовое, «Элементы», 18.03.2015). Так что считать проблему положения гребневиков закрытой пока не стоит. Дополнительные исследования тут необходимы.

Ну, а что же говорят нам об эволюции нервных систем данные непосредственно по ним — нейробиологические? Увы, здесь тоже не все так просто, как могло бы показаться. Перечислим пока имеющиеся факты разрозненно, не подгоняя их под ту или иную концепцию.

В нервной системе гребневиков отсутствуют нейромедиаторы, широко распространенные у других животных: ацетилхолин, серотонин, адреналин, норадреналин, дофамин, глицин, гамма-аминомасляная кислота. Зато у гребневиков есть много совершенно уникальных нейромедиаторов, химически родственных белкам (такие собирательно называются нейропептидами). Единственным нейромедиатором, общим для всех животных с нервными клетками, оказался глутамат, но у гребневиков и Planulozoa резко различается набор рецепторов к нему. Надо только учитывать, что в таких деталях пока изучены лишь два рода современных гребневиков, а всего их около 20.
Биосинтез веществ, способных служить нейромедиаторами, возможен и при отсутствии нервной системы. В организме губок синтезируются серотонин и дофамин, в организме трихоплакса — адреналин и норадреналин. Более того, у губок глутамат и даже гамма-аминомасляная кислота (ГАМК) могут служить для межклеточной коммуникации! В этом отношении губки более продвинуты, чем гребневики, у которых ГАМК, насколько мы знаем, так не используется. Наконец, и у губок, и у трихоплакса найдены рецепторы к глутамату, способные вызывать на клеточной мембране электрический сигнал, то есть вполне пригодные для передачи нервного возбуждения. Хотя ни нейронов, ни синапсов у этих животных точно нет.
У трихоплакса обнаружен довольно большой набор нейропептидов и рецепторов к ним, очевидно, тоже служащих для межклеточной коммуникации. У губок этого нет, а вот у трихоплакса есть. Судя по всему, нейропептиды у него участвуют в так называемой паракринной регуляции, когда сигнальное вещество, выделяемое секреторной клеткой, действует на несколько соседних клеток (а не на одну клетку прицельно, как в классическом синапсе). Нейропептиды быстро меняются в ходе эволюции, поэтому у разных групп животных они довольно разные. У кого они появились впервые и почему их не удалось найти у губок, пока неясно.
Существует группа рецепторов к нейропептидам (входящих в семейство белков под названием DEG/ENaC), которая предположительно является общей у гребневиков со стрекающими и билатериями, включая даже хордовых. Если эти данные подтвердятся, они будут явно означать, что общий предок гребневиков и Planulozoa — когда бы он ни жил — уже пользовался нейропептидной сигнализацией. Что, впрочем, не равносильно наличию у него нервной системы (см. предыдущий пункт).
У гребневиков обнаружены общие с двусторонне-симметричными животными белки, которые выполняют специфические функции именно в настоящих синапсах (например, белки группы Munc13). Эти данные могли бы означать, что общий предок гребневиков и Planulozoa уже имел классические синапсы, а значит, и нервную систему. Однако этот ясный вывод перечеркивается наличием тех же белков еще и у трихоплакса. Можно, конечно, предположить, что и его предки имели нервную систему, которую потом потеряли; но это очень спорно.
У гребневиков, стрекающих и билатерий есть белки иннексины (Innexin). Эти белки обеспечивают работу электрических синапсов, в которых электрический сигнал передается с одного нейрона на другой непосредственно, без участия вещества-нейромедиатора. Как раз у гребневиков такие синапсы многочисленны и разнообразны. Ни у губок, ни у трихоплакса иннексинов нет. Это может быть вторичной утратой: известно, например, что у некоторых современных коралловых полипов и медуз (относящихся к стрекающим) иннексины потеряны полностью и синапсы образуются без их участия. С другой стороны, иннексины могут задействоваться не только в синапсах, но и в межклеточных контактах некоторых других типов. Как видим, и тут интерпретация данных, мягко говоря, неоднозначна.
Думается, что у непредвзятого человека такой набор фактов может вызвать одновременно две мысли. Первая: как же много мы знаем! Вторая: как же все сложно! Современная биология стремительно обогащается материалом, отвечая на вопросы, которые еще лет двадцать назад нельзя было даже толком поставить; но в результате сразу же возникают новые вопросы. Собранные факты не оставляют сомнений, что движение в сторону нервной системы в некотором смысле началось буквально с первых шагов эволюции многоклеточных животных. Но вот когда и у кого нервная система по-настоящему возникла, мы все еще не знаем.

Допустим, гребневики — и правда самая древняя ветвь многоклеточных животных (рис. 4). Ведь вполне возможно, что новые данные подтвердят эту гипотезу достаточно однозначно, точно так же, как было лет 10–15 назад с гипотезой о существовании ветви линяющих (Ecdysozoa). Какие выводы о ранней эволюции нервных систем можно будет тогда сделать, исходя из доступной информации?


Рис. 4. Новейшая версия эволюционного древа животных. Бросается в глаза положение гребневиков «на отшибе» от всех других животных с нервной системой. Остальные пояснения в тексте

Доказанная высочайшая древность гребневиков оставит нам только две уже упоминавшиеся логические возможности: или губки и пластинчатые никогда не имели нервной системы, или они по каким-то причинам ее потеряли. Что из этого вероятнее?

Йекели, Папс и Нильсен обращают внимание на следующее: все без исключения достоверные случаи потери нервной системы у животных связаны с паразитическим образом жизни и только с ним (!). Паразит живет внутри тела другого организма, то есть в очень стабильной среде, где не нужны ни органы чувств, ни сложные движения. Это и ведет к редукции нервной системы. Например, это произошло у миксоспоридий (Myxozoa) — потомков стрекающих, упростившихся до такой степени, что систематики долгое время сближали их с одноклеточными. Никаких следов нервных клеток у них сейчас нет. Но это — безусловно, следствие паразитизма в телах обычных многоклеточных животных (чаще всего рыб), где проходит вся активная жизнь миксоспоридий; свободно распространяются у них только покоящиеся стадии.

Еще один пример утраты нервной системы — корнеголовые ракообразные (Rhizocephala). Это тоже глубоко специализированные паразиты. Типичное корнеголовое ракообразное во взрослом состоянии представляет собой неподвижный ветвящийся мешок, пронизывающий тело хозяина (например, какого-нибудь неудачливого краба). Однако примечательно, что личинки корнеголовых активно плавают и имеют центральную нервную систему, вполне типичную для «нормальных» ракообразных; исчезает она только при метаморфозе.

Итак, утрата нервной системы у животных требует поистине драматических изменений жизненного цикла, каковые во всех известных нам случаях связаны с переходом к паразитизму. И у нас нет никаких оснований предполагать, что в эволюционной истории губок или пластинчатых происходили такие события.

Допустим даже, что нервная система не нужна взрослой губке, которая ведет прикрепленный образ жизни и питается, фильтруя воду. Но личинка губки — это существо, активно плавающее в толще воды с помощью ресничек. Ей надо и управлять своим движением, и ориентироваться в пространстве, для чего у личинок некоторых губок есть светочувствительные клетки — фактически простенькие органы зрения. Нервная система такому существу совершенно точно пригодилась бы (и действительно пригождается личинкам других многоклеточных животных, ведущим примерно такой же образ жизни). Установлено, что у личинок некоторых губок возникла «альтернативная» система межклеточной сигнализации, тоже основанная на электрических потенциалах, только использующая потоки ионов кальция, а не натрия, как в нейронах. Но такая система менее совершенна и более медленна, чем нервная.

Что касается трихоплакса, то это постоянно активно передвигающийся (пусть и очень мелкий) хищник, имеющий в покровах чувствительные клетки. Ему нервная система могла бы пригодиться еще сильнее, чем личинке губки.

Йекели, Папс и Нильсен твердо считают, что вторичное исчезновение нервной системы в этих группах, да еще и случившееся дважды независимо, — совершенно невероятно. Проще предположить, что сама нервная система сложилась в двух разных эволюционных ветвях на основе примерно одного и того же набора подходящих молекулярных «деталей». Если гребневики действительно являются самой древней из доживших до современности ветвей многоклеточных животных, то гипотеза о независимом возникновении их нервной системы, скорее всего, верна.

Источник: Gaspar Jekely, Jordi Paps, Claus Nielsen. The phylogenetic position of ctenophores and the origin(s) of nervous systems // EvoDevo. 2015. V. 6. №1. P. 1–9.

Сергей Ястребов
http://elementy.ru/novosti_nauki/432577/Diskussiya_o_roli_grebnevikov_v_evolyutsii_prodolzhaetsya